Durante los años 90 White participó en varias bandas under de Detroit mientras trabajaba en una tapicería. En 1997 White formó The White Stripes con su entonces esposa Meg White. La banda, luego de su tercer álbum, White Blood Cells, creció en popularidad y fue aclamada por la crítica por sus siguientes álbumes. Jack apareció en el puesto nº 17 (actualmente 70) en la lista "Los 100 mejores guitarristas de todos los tiempos" de la revista Rolling Stone.
La popularidad de la banda le dio a White la oportunidad de trabajar como solista con renombrados artistas como Loretta Lynn (a quien le produjo el álbum Van Lear Rose en 2004) Beck, The Rolling Stones, y Bob Dylan. En el 2005, White fue uno de los fundadores del grupo de rock The Raconteurs y el el 2009 formó The Dead Weather.
White ha aparecido en cine como actor o en simples cameos y ha compuesto música para las películas Cold Mountain, James Bond, Quantum of Solace, (tema interpretado junto a Alicia Keys), y más recientemente aporta su maravillosa versión de "Love Is Blindness" de U2 para la banda sonora de el Gran Gatsby.
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